Иван Грозный основал мужской монастырь в 1552 году во время похода на Казань. Обитель возвели на месте деревянной церкви Благовещения Пресвятой Богородицы, которую построил «креститель Мурома» князь Константин.
Главная церковь монастыря — Благовещенский собор. Это единственное здание, которое осталось целым после Смутного времени.
В 1616 году монастырь разрушили и разграбили поляки. В 1664 году купец Тарасий Цветнов отстроил Благовещенский собор и установил на колокольне часы.
В 1716 году при монастыре построили надвратную Стефаниевскую церковь.
В 1791 году здесь открыли Муромское духовное училище. Через год обитель сгорела, и училище перевели в дом смотрителя, а потом закрыли.
В Отечественную войну 1812 года в монастыре хранили иконы Иверской и Владимирской Богоматери.
С 1919 по 1991 годы обитель не работала. Братия, поселившись в городе, продолжала служить в соборе.
В Благовещенском соборе хранятся мощи Василия Муромского — «просветителя муромских народов» и преподобного Иулиана — подвижника 17 века.