Собор был возведен архитектором Косяковым за 11 лет: с 1902 по 1913 годы. Здание задумывалось в первую очередь как главный религиозный символ русского флота.
На рубеже XIX-XX веков в моду вошел так называемый псевдорусский стиль, состоявший из смешения византийских и традиционно русских элементов отделки. Автор проекта во многом ориентировался на Софийскую церковь в Константинополе.
Николай II пожертвовал от имени императорской семьи лазурит — дорогой минерал синего тона из окрестностей Бухары. Его использовали в оформлении алтаря.
Регулярные службы в храме были под запретом с 1927 года. В 30-х годах местные власти открывают в соборе сначала кинотеатр, а затем концертный и театральный залы. В 70-е годы в церковных стенах открылся филиал военно-морского музея.
В 2013 году, после проведения полной реставрации, храм снова открыли для посещения. Регулярно проводятся службы.
Двухъярусные балконы для хоров и богатые росписи непривычно смотрятся с памятными плитами. На них — имена моряков и священников, погибших во время службы на флоте. Оригинальные списки потерь были утрачены в советское время, но данные удалось восстановить во время работы с архивами.