Село впервые упоминается в учётной книге Симонова монастыря в 1535 году под названием Зубцово. Село было монастырской вотчиной, затем земли отошли в опричнину Ивана IV, в описях дворцового имущества указывалось как «государево именьице — сельцо Красное на реке Пахре».
До 1917 года в состав усадьбы входили главный дом, церковь Иоанна Богослова, хозяйственные постройки, парк и пруды.
В советской литературе писали, что в 1756–1801 годах усадьбой владела Дарья Салтыкова, известная под прозвищем Салтычиха. Современные исследователи опровергают эту информацию: до 1801 года усадьбой владели князья Дадиани.
Красная Пахра связана с Тарутинским марш-манёвром фельдмаршала Кутузова. В сентябре 1812 года штаб Кутузова размещался в главном доме усадьбы. В октябре, во время отступления французской армии, главный дом использовал для ночлега Наполеон.
После 1917 года усадьбу национализировали, часть хозяйственных построек передали медно-арматурному заводу № 2. После 1945 года в здании усадьбы помещались райком и райисполком, в церкви — районный дом культуры. В 1990–2000 годах усадьба стояла в запустении, после территорию распродали по частям.
На 2018 год её разделили между организациями. Рядом находится детский санаторий, флигель занимает отделение полиции, главный дом реконструировали владельцы здания. Церковь и парк открыты для посещения.